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Sur une Terre ravagée par la folie des hommes durant les sept jours de feu, une poignée d'humains a réussi à survivre dans une vallée protégée par le vent. Ce peuple agricole est pourtant menacé par une forêt toxique qui ne cesse de prendre de l'ampleur, forêt où seuls survivent des insectes géants et mutants. Ces quelques survivants voient un jour leur roi bien aimé assassiné et leur princesse Nausicaè faite prisonnière. Or cette dernière, sensible à la nature et à l'écosystème, est seule capable de communiquer avec les mutants...

Le petit Sosuke, cinq ans, habite un village construit au sommet d'une falaise qui surplombe la Mer Intérieure. Un beau matin, alors qu'il joue sur la plage en contrebas, il découvre une petite fille poisson rouge nommée Ponyo, piégée dans un pot de confiture. Sosuke la sauve, et décide de la garder avec lui dans un seau. Ponyo est aussi fascinée par Sosuke que ce dernier l'est par elle. Le petit garçon lui promet de la protéger et de s'occuper d'elle, mais le père de Ponyo, Fujimoto - un sorcier autrefois humain qui vit tout au fond de la mer - la force à revenir avec lui dans les profondeurs. Bien décidée à devenir humaine, Ponyo s'échappe pour retrouver Sosuke.

Chihiro, une fillette de 10 ans, est en route vers sa nouvelle demeure en compagnie de ses parents. Au cours du voyage, la famille fait une halte dans un parc à thème qui leur paraît délabré. Lors de la visite, les parents s'arrêtent dans un des bâtiments pour déguster quelques mets très appétissants, apparus comme par enchantement. Hélas cette nourriture les transforme en porcs... Chihiro s'enfuit et se retrouve seule dans cet univers incroyable ; elle rencontre alors l'énigmatique Haku, son seul allié dans cette terrible épreuve...